Principio di Bateman

Il principio di Bateman, in biologia evoluzionistica, afferma che la variabilità del successo riproduttivo (o varianza riproduttiva) è maggiore nei maschi che nelle femmine. Fu proposto per la prima volta da Angus John Bateman (1919–1996), genetista e botanico inglese.

Il principio si basa sull'osservazione che, mentre i maschi possono produrre milioni di spermatozoi con uno sforzo relativamente ridotto, le femmine devono investire una quantità molto maggiore di risorse per produrre e sostenere un numero relativamente limitato di cellule uovo. Di conseguenza, il paradigma di Bateman considera le femmine come il fattore limitante della riproduzione, per il quale i maschi competono al fine di accoppiarsi.

Sebbene il principio di Bateman abbia costituito per molti decenni una pietra miliare nello studio della selezione sessuale, è stato oggetto di controversie. L'articolo è stato descritto come "classico ma divisivo" nella letteratura successiva^[1]. Tuttavia, alcuni scienziati hanno criticato i metodi sperimentali e statistici utilizzati da Bateman oppure hanno prodotto evidenze contrastanti. Altri, invece, hanno difeso la validità del principio e presentato dati a suo sostegno^[2].

Bateman contribuì alla letteratura sulla selezione sessuale solo una volta nella sua vita, in un articolo pubblicato nel 1948^[3]. Bateman cercò di estendere la teoria della selezione sessuale di Charles Darwin, che egli non considerava errata, ma incompleta. La teoria darwiniana spiegava le differenze fenotipiche tra maschi e femmine adulte della stessa specie (il dimorfismo sessuale) e quindi l'evoluzione e il mantenimento di caratteristiche sessuali secondarie esagerate che non aumentano la sopravvivenza^[4].

Darwin attribuiva gli attributi esagerati di alcuni maschi (come ornamenti fisici, come colori vivaci, grandi corna, che non migliorano direttamente le probabilità di sopravvivenza) alla selezione sessuale differenziale che agisce sui maschi. Egli spiegava lo sviluppo di tratti potenzialmente svantaggiosi per la sopravvivenza con il fatto che i maschi sarebbero generalmente più "desiderosi" delle femmine di impegnarsi nell'attività sessuale, anche se non riusciva a spiegare chiaramente questa differenza tra i sessi^[3].

Lo studio di Bateman analizzò sperimentalmente la selezione sessuale nei Drosophila melanogaster. Riteneva che, fornendo una dimostrazione concreta di come la selezione sessuale si rifletta nel successo riproduttivo delle specie, avrebbe potuto raffinare le teorie di Darwin. Sebbene in seguito diversi autori abbiano attribuito a Bateman una vasta gamma di teorie, il suo principio fondamentale può essere riassunto in tre affermazioni semplici. La prima è che il successo riproduttivo dei maschi aumenta con il numero di partner con cui si accoppiano, mentre quello delle femmine non aumenta nello stesso modo. La seconda è che il successo riproduttivo dei maschi presenta una variabilità maggiore rispetto a quello delle femmine. La terza è che la selezione sessuale ha un effetto più forte sul sesso che mostra maggiore variabilità nel successo riproduttivo^[5].

Dopo la pubblicazione, il lavoro di Bateman cadde in relativa oscurità fino a quando l'interesse non venne riacceso da Robert Trivers in un articolo del 1972^[6]. L'intuizione di Trivers fu che un fattore chiave nell'intensità della selezione sessuale e del dimorfismo sessuale tra le specie fosse la differenza tra maschi e femmine nella quantità di investimento parentale necessaria per produrre e allevare la prole. Trivers adottò una definizione ampia di investimento parentale, che include la produzione dei gameti, la gestazione o incubazione e le cure necessarie alla crescita dei piccoli. Egli ipotizzò che la selezione sessuale fosse più intensa nel sesso che investe meno risorse nella riproduzione (che, in molte specie, sono i maschi)^[4].

Le ricerche successive su questo tema fanno spesso riferimento sia a Bateman sia a Trivers, riconoscendoli come figure influenti nel campo della biologia evolutiva^[1][2].

Il punto di partenza della teoria alla base del principio di Bateman è l'idea che, in una specie "tipica", siano le femmine a dover sostenere investimenti maggiori per produrre ciascun discendente. In un'intuizione originale, ma piuttosto limitata, Bateman attribuì l'origine di questo investimento diseguale alle differenze di costo nella produzione dei gameti: gli spermatozoi sono meno costosi da produrre rispetto alle cellule uovo, che sono più grandi e più ricche di nutrienti rispetto alle cellule spermatiche^[4].

In una rappresentazione schematica di un sistema di accoppiamento tipico, un singolo maschio può fecondare tutte le cellule uovo di una femmina, mentre una femmina non produrrà più discendenti semplicemente accoppiandosi con più di un maschio. Pertanto, la fertilità di un maschio è strettamente legata al numero di volte in cui riesce ad accoppiarsi con femmine ricettive nel corso della sua vita. Al contrario, il successo riproduttivo potenziale di una femmina è limitato dal numero di uova che è in grado di produrre (Bateman riconobbe anche che, nei mammiferi, la produzione di latte aumenta ulteriormente i costi riproduttivi per le femmine)^[3].

Di conseguenza, nella maggior parte dei sistemi di accoppiamento, la capacità riproduttiva femminile rappresenta una risorsa limitata per la quale i maschi devono competere. Secondo il principio di Bateman, ciò porta generalmente alla selezione sessuale: i maschi competono tra loro per ottenere opportunità di accoppiamento, mentre le femmine diventano più selettive e preferiscono accoppiarsi con maschi che ritengono possano offrire il maggior vantaggio in termini di miglioramento della fitness (successo riproduttivo e sopravvivenza) della loro prole^[5].

Bateman condusse nel 1948 il primo studio^[7] sperimentale volto a confrontare il successo riproduttivo di maschi e femmine^[4]. In totale furono realizzate sei serie di esperimenti utilizzando il moscerino della frutta, con da tre a cinque individui per sesso in ciascuna prova e un totale di 215 maschi e 215 femmine nelle sei serie sperimentali. Ogni adulto era eterozigote per una mutazione fenotipica dominante (caratteristica che consentiva di determinare la parentela osservando le caratteristiche fisiche della prole). Ogni prova durava tre o quattro giorni. Bateman variò inoltre l'età delle mosche a seconda dell'esperimento, con differenze di età comprese tra uno e sei giorni^[8].

Bateman non contò mai direttamente gli accoppiamenti delle mosche, ma formulò i suoi risultati osservando la prole prodotta. Ciò era possibile perché le mosche utilizzate provenivano da diverse linee consanguinee, il che permetteva di identificare entrambi i genitori attraverso le caratteristiche specifiche della loro discendenza^[7]. In assenza di test genetici, Bateman utilizzò l'unica tecnica praticabile con la tecnologia disponibile all'epoca^[6]. Egli dedusse il numero di partner coinvolti in base al numero di discendenti che presentavano mutazioni provenienti sia da un maschio sia da una femmina: il numero di partner fu dedotto dal numero di discendenti con combinazioni genetiche multiple. Questi dati furono utilizzati come indicatore indiretto del successo di accoppiamento di ogni individuo^[4]. Una difficoltà di questa metodologia era che, se una femmina di Drosophila si fosse accoppiata con cinque maschi ma fosse sopravvissuta una sola larva, Bateman non avrebbe potuto rilevare gli altri quattro accoppiamenti.

L'analisi dei dati raccolti nelle serie sperimentali dalla prima alla quarta mostrò che il successo riproduttivo dei maschi, stimato come numero di figli generati, aumentava in modo costante fino al raggiungimento di tre partner. Bateman mantenne un rapporto numerico perfettamente equilibrato tra maschi e femmine durante tutte le prove. Tuttavia, superata la soglia di tre partner, il successo riproduttivo maschile iniziava a diminuire. Anche il successo riproduttivo delle femmine aumentava con il numero di partner, ma molto più gradualmente rispetto ai maschi. La seconda serie di dati, raccolta negli esperimenti 5 e 6, mostrò invece un risultato molto diverso. Il successo riproduttivo dei maschi aumentava in modo costante e marcato, senza mai diminuire. Al contrario, il successo riproduttivo delle femmine raggiungeva un plateau già dopo un solo partner. Bateman basò le sue conclusioni principalmente su questi dati. Egli concluse che il successo riproduttivo femminile tende a raggiungere un plateau dopo un singolo accoppiamento. La relazione tra numero di partner e successo riproduttivo è detta gradiente di Bateman^[1].

I risultati sperimentali di Bateman hanno portato alle seguenti conclusioni:

• Il numero di discendenti è più variabile nei maschi di moscerino della frutta che nelle femmine.
• Il numero di partner sessuali è più variabile nei maschi che nelle femmine.
• Alcune delle sei serie sperimentali mostrano che, nei maschi, il numero di discendenti aumenta costantemente con il numero di partner, mentre nelle femmine il numero di discendenti raggiunge un plateau già dopo un solo partner.

Nel 2007, Snyder e Gowaty pubblicarono un'analisi approfondita dei dati presenti nell'articolo di Bateman del 1948. Gli autori individuarono bias di campionamento, errori matematici e una presentazione selettiva dei dati^[8]. Tra il 2012 e il 2013, Gowaty, Kim e Anderson ripeterono l'esperimento di Bateman cercando di replicarne il più fedelmente possibile la metodologia originale^[6][9]. Scoprirono che, combinando tra loro alcune linee genetiche di moscerini, la prole non era in grado di sopravvivere fino all'età adulta. Di conseguenza, il numero di individui considerati da Bateman come "non accoppiati" risultava sovrastimato, sia nei maschi sia nelle femmine^[6]. Un'ulteriore fonte di errore era legata al fatto che effetti cromosomici causavano una percentuale maggiore di mutazioni letali nei maschi rispetto alle femmine prima della maturità sessuale.

Gowaty indagò inoltre le cause della morte prematura dei Drosophila. Attraverso esperimenti di monogamia tra diverse linee di moscerini, osservò che circa il 25% della prole moriva a causa della formazione di doppi mutanti^[6][10]. Bateman riteneva che il suo lavoro fosse coerente con le leggi di Mendel, mentre Gowaty dimostrò che non lo era. Negli esperimenti del 1948, il successo riproduttivo veniva stimato contando solo gli adulti sopravvissuti alla fine del test. In realtà, molti fattori non venivano considerati nel calcolo del successo riproduttivo in funzione del numero di partner, compromettendo così l'accuratezza dei risultati. Gowaty non riuscì a confermare le conclusioni di Bateman e non trovò prove della selezione sessuale nell'esperimento^[6][10][11].

Altre analisi del disegno sperimentale e delle tecniche statistiche di Bateman evidenziarono ulteriori limiti. Birkhead, in una revisione del 2000, sostenne che poiché gli esperimenti duravano solo tre o quattro giorni, la femmina di Drosophila melanogaster poteva non avere bisogno di accoppiarsi ripetutamente, dato che è in grado di conservare lo sperma fino a quattro giorni. Se Bateman avesse utilizzato una specie in cui le femmine devono accoppiarsi più frequentemente per fecondare le cellule uovo, i risultati avrebbero potuto essere diversi. Una revisione del 2012 ha evidenziato limiti nelle evidenze a supporto del principio di Bateman. Secondo questa interpretazione, il principio di Bateman dovrebbe essere considerato un'ipotesi non ancora dimostrata e bisognosa di ulteriore revisione^[9]. Tang-Martínez afferma inoltre che "i dati moderni non supportano la maggior parte delle previsioni e delle assunzioni di Bateman e Trivers"^[11].

Dalla ripresa dell'interesse per il principio di Bateman negli anni '70, esso ha ricevuto una notevole attenzione critica^[12]. Sutherland ha sostenuto che la maggiore variabilità nel successo riproduttivo dei maschi potrebbe derivare semplicemente da accoppiamenti casuali e dalla coincidenza, piuttosto che da un principio generale di selezione sessuale^[13]. Hubbell e Johnson hanno proposto che la variabilità nel successo riproduttivo possa essere fortemente influenzata da differenze casuali nella durata della vita degli individui e dalla durata della latenza post-accoppiamento (cioè il periodo di inattività sessuale dopo l'accoppiamento)^[14]. Nel 2005, Gowaty e Hubbell pubblicarono uno studio di simulazione che mostrava come la variabilità nel successo di accoppiamento possa dipendere sia dal tempo disponibile per accoppiarsi sia dalle caratteristiche di fitness dei partner disponibili^[15]. Gli autori sostennero inoltre che esistono situazioni in cui i maschi possono essere più "selettivi" (cioè esercitare maggiore scelta) rispetto alle femmine, mentre Bateman aveva ipotizzato che la selettività femminile fosse quasi universale tra le specie a riproduzione sessuata. In generale, i critici hanno quindi proposto che anche le femmine possano essere soggette a forte selezione sessuale, e in alcuni contesti persino più dei maschi, ma non in modo uniforme o universale^[16].

Nonostante le difficoltà nel replicare i risultati sperimentali originali di Bateman, alcuni studi hanno trovato supporto al suo principio analizzando la relazione tra numero di partner e successo riproduttivo nei maschi e nelle femmine. Julie Collet ha condotto un esperimento su una popolazione di galli bankiva^[17]. Sono stati monitorati tredici gruppi replicati, ciascuno composto da tre maschi e quattro femmine, per un periodo di dieci giorni. I risultati hanno confermato il principio di Bateman, mostrando che i maschi sono fortemente soggetti a selezione sessuale per l'aumento del numero di accoppiamenti^[4]. Tuttavia, andando oltre l'impostazione originaria di Bateman, lo studio ha anche evidenziato che il fattore più importante nella selezione sessuale dei maschi era la promiscuità delle femmine^[4].

Nel 2013, Fritzsche e Arnqvist testarono il principio di Bateman stimando la selezione sessuale in maschi e femmine in quattro specie di Acanthoscelides obtectus. Attraverso un disegno sperimentale innovativo, mostrarono che la selezione sessuale era più forte nei maschi rispetto alle femmine. Allo stesso tempo, però, osservarono che in specie con ruoli sessuali invertiti la selezione era più forte nelle femmine. Gli autori proposero quindi che il gradiente di Bateman sia generalmente una misura accurata e informativa della selezione sessuale tra sessi e specie diverse^[18].

Una meta-analisi del 2016 sui sistemi di accoppiamento negli animali poligami ha inoltre mostrato che, in tutto il regno animale, la selezione sessuale (misurata attraverso le metriche standard di Bateman) è in media più forte nei maschi che nelle femmine. Questo fenomeno è anche correlato evolutivamente a differenze nell'investimento parentale tra i sessi e al dimorfismo sessuale^[2].

Gran parte delle ricerche ispirate dal suo lavoro ha messo in luce la grande varietà dei sistemi di accoppiamento e di cura della prole presenti nelle specie a riproduzione sessuata. Questi sistemi differiscono sotto molti aspetti, tra cui^[19]:

• fecondazione esterna o interna;
• presenza di sessi separati (dioicismo) oppure ermafroditismo;
• promiscuità femminile e scelta femminile criptica (meccanismi con cui le femmine influenzano il successo della fecondazione dopo l'accoppiamento);
• tipi di investimento richiesti dalla specie;
• differenze nei ruoli sessuali riguardo alla quantità e alla tipologia di investimento parentale.

Le ricerche successive hanno quindi posto delle sfide al principio di Bateman, senza tuttavia sminuire il valore del suo contributo iniziale come quadro teorico per ulteriori studi nella biologia evoluzionistica^[4].

Ad esempio, alcuni studi hanno documentato specie nelle quali i ruoli parentali sono invertiti. Tra queste vi sono i pesci ago e i cavallucci marini nonché uccelli come i falaropi e le jacane, nei quali i maschi svolgono la maggior parte delle cure parentali. In queste specie, le femmine sono fortemente ornamentate e territorialmente aggressive, mentre i maschi sono più "criptici", nel senso che utilizzano mezzi fisici e chimici per controllare il successo della fecondazione da parte delle femmine^[20][21][22]. Tuttavia, le differenze fondamentali tra i sessi risultano invertite rispetto al modello più comune: le femmine hanno un tasso riproduttivo più elevato dei maschi (e quindi una maggiore variabilità nel successo riproduttivo), mentre i maschi hanno una maggiore certezza della propria paternità genetica rispetto a quella che le femmine hanno della propria maternità genetica^[23]. Di conseguenza, l'inversione dei ruoli sessuali e della variabilità riproduttiva è coerente sia con il principio di Bateman sia con la teoria dell'investimento parentale di Robert Trivers.

Una delle principali linee di ricerca ha riguardato la validità degli esperimenti originali condotti da Angus Bateman nel 1948 su Drosophila melanogaster. Critiche già emerse negli anni precedenti hanno continuato a influenzare il dibattito scientifico, evidenziando possibili problemi metodologici legati all'uso di marcatori genetici e all'inferenza indiretta del successo riproduttivo. Tuttavia, studi successivi che hanno riprodotto il disegno sperimentale con tecniche moderne hanno generalmente confermato la previsione fondamentale del principio di Bateman: nei maschi il successo riproduttivo tende ad aumentare più rapidamente con il numero di partner rispetto alle femmine, determinando una selezione sessuale mediamente più intensa^[24].